A Star Fox 64 3D keretében a játékosok a legendás Fox McCloud bőrébe bújva vezethetik az elvetemült Andross seregek ellen a félelmet nem ismerő Star Fox csapatot galaktikus csatatereken a galaxis megmentéséért! A gazdag 3D-s látványvilágnak köszönhetően a mélység és távolság érzése igazán mély, ahogy a játékosok meteorokat kerülgetnek és ellenséges űrhajókat lőnek le.
A teljes grafikai frissítés elhozza a hordozható 3D-s címek világába ezt a Nintendo klasszikust. A játék rendkívül jól kihasználja a Nintendo 3DS készülékek dupla kijelzőjét: a felsőn a 3D-s légi csaták követhetők, míg az alsón a karakterek és párbeszédek követhetők.
A játékosok két irányítási lehetőség közül választhatnak. A Nintendo 64 Móddal az eredeti, míg az új Nintendo 3DS Móddal a Nintendo 3DS készülékek beépített giroszkópjának köszönhető mozgásérzékelővel vezérelhető a játék.
Megbízható szárnysegédeid Peppy, Slippy és Falco is veled tart a csatákban – ha egyiküket üldözi vagy elkapja egy ellenfél, a játékosoknak meg kell menteniük, hogy megőrizzék a csapat erejét.
Minden küldetés a Lylat rendszer más-más bolygójára repíti a játékost, amin ellenségeket kiiktatva, erősítőket gyűjtve és hatalmas főellenségekkel összecsapva kell átjutnia.
Az új többjátékos opcióval legfeljebb négy játékos vívhat izgalmas légi csatákat helyi vezeték nélküli kapcsolaton keresztül (négy készülék és egy játék kártya segítslglvek a DS Download Play funkción keresztül). A többjátékos mód ráadásul új erősítőket és speciális fegyvereket tartalmaz. A játékosok a Nintendo 3DS készülékek belső kamerájával akár élő adást készíthetnek arcukról a harcok közben, új szintre emelve a szórakozást és még személyesebbé téve a játékélményt.